Probing cortical dynamics underlying motor cognition: novel evidence from TMS-EEG co-registration

Motor cognition encompasses key processes such as action preparation, execution, and observation, which rely on prediction and learning mechanisms to represent action at the neural level and to adapt our behavior to the external environment. This thesis emphasizes the need to adopt a network perspective to address some open questions in the field, examining how distributed brain regions work together to support some aspects of motor cognition. The primary aim is to assess neural connectivity underlying motor preparation and initiation using the Transcranial Magnetic Stimulation and Electroencephalography (TMS-EEG) co-registration technique, which allows for real-time assessment of cortical interactions. Although TMS-EEG is widely used for studying the activity of the sensorimotor regions, its potential for investigating motor cognition remains underutilized. A second aim is to assess how visuomotor interactions are shaped through experience during action observation. This thesis is structured in five chapters. Chapter 1 introduces the empirical work by providing a review of key theoretical and experimental contributions in motor cognition, focusing on how the brain prepares for and processes observed actions. Chapter 2 details the methodological aspects concerning the integration of TMS and EEG, illustrating how these techniques complement each other and provide a powerful tool in the study of cortical connectivity. Three TMS-EEG studies are then presented. The first study (Chapter 3) used TMS-EEG during a Go/No-Go task to explore how the supplementary motor area (SMA) interacts with other brain regions during action preparation, showing dynamic changes in connectivity as the brain prepares for movement. Chapter 4 presents a second TMS-EEG study investigating how action anticipation and target predictability shape the functional connectivity of the SMA and the right inferior frontal gyrus (IFG) during action preparation. The findings demonstrate that the connectivity of these regions adjusts based on task demands, potentially supporting adaptive control mechanisms in motor behavior. The third study (Chapter 5) examines the cortical dynamics supporting the emergence of motor resonance using TMS-EEG to probe M1 connectivity before and after the administration of a cross-systems, visuomotor paired associative stimulation (PAS) protocol. The results show that the emergence of motor resonance is supported by specific M1 connectivity changes in the alpha and beta frequency bands, highlighting the role of interregional communication in sensorimotor learning. The thesis concludes by summarizing its contribution to understanding the neural networks involved in motor cognition, offering novel insights into how the brain represents actions and suggesting future research directions.

La cognizione motoria comprende una serie di processi cognitivi legati all’attività del sistema motorio, come la preparazione, l'esecuzione e l'osservazione dell'azione. Questi processi si basano su meccanismi di predizione e apprendimento per rappresentare l’azione a livello neurale e adattare il nostro comportamento all'ambiente esterno. Questa tesi sostiene la necessità di adottare una prospettiva di network per affrontare alcune questioni aperte nell’ambito, in modo da chiarire come diverse regioni cerebrali distribuite lavorino insieme per supportare alcuni aspetti della cognizione motoria. L'obiettivo principale del presente lavoro sperimentale è valutare la connettività neurale alla base della preparazione e dell'inizio del movimento utilizzando la tecnica di co-registrazione della Stimolazione Magnetica Transcranica e dell'Elettroencefalografia (TMS-EEG), che consente una valutazione in tempo reale delle interazioni corticali. Sebbene la TMS-EEG sia ampiamente utilizzata per studiare l'attività delle regioni sensorimotorie, il suo potenziale per l'indagine della cognizione motoria rimane poco sfruttato. Un secondo obiettivo è valutare come le interazioni visuomotorie vengono modellate attraverso meccanismi di apprendimento sensorimotorio dall'esperienza durante l'osservazione dell'azione. Questa tesi è strutturata in cinque capitoli. Il Capitolo 1 introduce il lavoro empirico fornendo una revisione dei principali contributi teorici e sperimentali nella cognizione motoria, concentrandosi su come il cervello si prepara e processa le azioni osservate. Il Capitolo 2 descrive gli aspetti metodologici relativi all'integrazione di TMS ed EEG, illustrando come queste tecniche siano complementari e forniscano uno strumento utile nello studio della connettività corticale. Vengono poi presentati tre studi TMS-EEG. Il primo studio (Capitolo 3) ha utilizzato la TMS-EEG durante un compito Go/No-Go per esplorare come l'area motoria supplementare (SMA) interagisca con altre regioni cerebrali durante la preparazione all'azione, mostrando cambiamenti dinamici nella connettività mentre il partecipante si prepara al movimento. Il Capitolo 4 presenta un secondo studio TMS-EEG che indaga come l'anticipazione dell'azione e la prevedibilità dello stimolo target influenzino la connettività funzionale dell'SMA e del giro frontale inferiore destro (IFG) durante la preparazione all'azione. I risultati dimostrano che la connettività di queste regioni si adatta in base alle esigenze del compito, potenzialmente supportando meccanismi di controllo adattivo nel comportamento motorio. Il terzo studio (Capitolo 5) esamina le dinamiche corticali che supportano l'emergere della risonanza motoria, utilizzando la TMS-EEG per sondare la connettività della M1 prima e dopo la somministrazione di un protocollo di paired associative stimulation (PAS) visuomotorio. I risultati mostrano che l'emergere della risonanza motoria è supportato da specifici cambiamenti di connettività della M1 nelle bande di frequenza alfa e beta, evidenziando il ruolo della comunicazione interregionale nell'apprendimento sensorimotorio. La tesi si conclude riassumendo il suo contributo alla comprensione delle reti neurali coinvolte nella cognizione motoria, offrendo nuove evidenze su come il cervello rappresenti le azioni e suggerendo possibili direzioni future per la ricerca nell’ambito.